平凡な毎日を周囲の人々と送っていた竜宮島の中学３年生・真壁一騎。そんなある日、東京に旅行に行っていた幼なじみの皆城総士が帰ってきた。その日から、彼らの運命は激変する。
突然、島中に響き渡る「あなたはそこにいますか」の声。そして襲来するフェストゥム。初めて見る人類外の存在に、おどろきを隠せない一騎たち。さらに、竜宮島はその隠されていた真実の姿をあらわにする。
まるであらかじめ予定されていたことのように、要塞化した島と、フェストゥム・スフィンクス型との戦いが始まった。そして総士は、一騎にファフナーへ乗るように懇願し…。
一騎の乗ったファフナー・マークエルフとフェストゥム・スフィンクス型との戦いは、激しさを増していく。その戦闘の中で、命を落とす皆城公蔵と要誠一郎。
初めての戦闘にとまどう一騎だったが、ファフナー・マークエルフをボロボロにさせながらも、なんとかスフィンクスを撃退する。
今まで隠されていた島の本当の姿にとまどう子供たち。しかし、戻ってきた平穏に少しの安堵を覚え、それぞれの家へと帰っていくのだった。そして一騎は…。
新国連からも隠れ続ける竜宮島は、度重なる偵察機の接近に、島の防備を整えつつ、移動を開始することを決定する。そして、アーカディアンプロジェクトに参加させられることになった真矢たちは、島の地下に隠されていたアルヴィスの存在におどろくのだった。
甲洋たちのファフナー操縦訓練が始まり、そしてファフナー・マークゼクスと飛行装備リンドブルムの整備も開始される。そんな中、一騎はひとりの不思議な少女と出会っていた。アルヴィスの地下深くで眠るその少女に、一騎は奇妙なシンパシーを感じるが…。
新国連偵察機を追うフェストゥム・スフィンクス型。新国連の偵察機をおとりにして、そのすきに史彦たちは出航しようとする。しかし一騎は、総士の制止も聞かずに、見知らぬ人々であるパイロットを助けるためにフェストゥムへ戦いをしかける。そしてその間に、竜宮島はいよいよ出航の準備を整えていた。
動き出した竜宮島をよそに、ファフナー・マークエルフはリンドブルムの不調から、徐々に劣勢に立たされるが…。
新国連からのファフナーの譲渡依頼を、不本意ながらも受けるアルヴィス・スタッフ。 そしてファフナー・マークゼクスの引き渡し準備の最中、もともと身体の弱かった翔子は、無理がたたって倒れてしまう。そんな時、フェストゥムが国連輸送艦隊へと襲来した。
新国連の人々を守るために、出撃しようとする一騎。そして翔子は、「生きて戻ってくること」「自分は帰る場所を守ること」を一騎と約束するが…。
竜宮島を破壊していくフェストゥム・スフィンクス型に対し、ファフナーのないアルヴィスは危機に陥る。一方翔子は、一騎との約束を守るため、ファフナーに乗ることを決心した。育ての母・容子の静止を振り切り、翔子はファフナー・マークゼクスを駆る。
一騎の活躍によって新国連艦隊は救われたものの、竜宮島では劣勢が続いていた。そして、翔子とファフナー・マークゼクスは、いつしかフェストゥム・スフィンクス型に同化されてしまい…。
マークゼクスを失うのと引きかえにして竜宮島を守った翔子。しかし島民たちは、その墓に好意的ではない感情を見せる。翔子の命よりもファフナーの方が大切だという大人たちに、怒りを覚える甲洋。そしてその怒りは、翔子を守りきれなかった一騎へも向けられる。
次のファフナー・パイロットとして咲良と甲洋が選出された。しかしふたりは、一騎との模擬戦によって自分の力の無さを思い知らされる。
そんな中、アーカディアンプロジェクトで建造されたと思われる他の島が見つかった。物資の補給と調査を兼ねて、ファフナーは出撃することになるが…。
趣味半分で写真を撮りまくる真矢を筆頭に、島の捜索を続ける調査隊。そんな中、一騎と甲洋は、いまだにぎくしゃくしたまま。一方、独自の調査を続けていく狩谷たちは、島の中枢部へとたどり着く。そこで待っていたのは、少年の姿形をしたフェストゥム・イドゥンだった。
次々と同化されていく調査隊員たちを目の当たりにして、おののく真矢。そして隊員たちを見捨てようとする狩谷は、この島の爆破を史彦へと提案する。仲間を守ろうとする一騎たちのファフナーは、隠れていたフェストゥム・アルヘノテルス型に戦いを挑むが…。
フェストゥム・アルヘノテルス型と一騎のマークエルフが地上で戦っている中、地下の真矢と溝口は脱出口への移動を急いでいた。 しかし、甲洋のファフナー・マークフィアーが持ってきた脱出艇に真矢たちが乗り込んだ時、フェストゥム・コアギュラ型が、マークフィアーに取り付いた。甲洋がフェストゥムに同化されたことを知った総士は、一騎へ撤退を命ずる。
同化が進むことで翔子の守りたかった物を理解し、一騎たちの想いを感じ取った甲洋は、なんとか真矢たちを助け出すことだけには成功するが…。
仲間よりもファフナーが大事だという総士の言葉にショックを受けた一騎は、自分の在り方に疑問を持つ。そして、外の世界を見に行こうと狩谷に誘われ、悩み始めていた。島の中での自分の居場所を探すものの、その答えを見つけられず、ひとり悩む一騎。そんな彼を、真矢は夕食へと誘う。
家族のだんらんを味わい、真矢に不安を吐露する一騎は、真矢の「どんなに変わっても、覚えているよ」という言葉に癒されるのだった。しかしその瞬間、一騎の中のシリコン生命体の本能が同化衝動を始め…。
島を出た一騎たちは、旧ベトナムの某所でキャンプを張っていた。その時現れるフェストゥム・スフィンクス型。戦う一騎だが、総士の不在によっていつもの調子が出ず、苦戦してしまう。そこへ登場する道生のファフナー・マスターセリオンとカノンのベイバロンモデルによって、救われる一騎のマークエルフ。しかしマスターセリオンは、フェストゥムを倒した後、マークエルフを捕らえようとする。 状況をつかめないまま、一騎は道生とカノンに捕まえられてしまうが…。
剣司と衛のパイロットとしての登用が決まり、動揺する近藤家と小楯家。衛の父・保は、息子のためにしてやれることはマンガを描くことだと思い、苦しみながらも原稿を進めることに。そんな時、フェストゥムが島へと接近してきた。
ファフナーの指揮の問題で総士と史彦がぶつかるものの、なんとか出撃していく咲良・剣司・衛の３人。総士の戦術指揮ミスで、ピンチに陥ってしまう３人だったが…。
モルドヴァの新国連本部に到着した一騎の身体を調べたミツヒロたちは、フェストゥムと同化したまま人でいられる竜宮の技術におどろく。その頃、竜宮のファフナーという新たな力を手に入れたヘスターは、世界中に戦闘士気向上を促すための配信映像を送っていた。
そんな中、一騎は以前に竜宮島からいなくなった日野洋治と出会う。彼はマークエルフのコアを使ったザルヴァードルモデル（マークレクサス）を作っていた。
一方、新国連で情報収集をしていたバクスター大佐の姿をしたイドゥンは、その役目を終え、モルドヴァを壊滅させるためにフェストゥムの大群を呼び込み…。
モルドヴァで戦う一騎を迎えに行こうと、真矢は溝口とともに竜宮島を出ようとしていた。そんな時、今度はアルヴィスそのものを手に入れようとしているバーンズ大佐率いる人類軍が、竜宮島に攻めて来る。人類軍から隠れるため、いち早くワルキューレの岩戸から出ていた乙姫の助けにより、辛くも島を脱出する真矢と溝口。しかし残された島は、人類軍によって占領されてしまう。
一方、慣れないグノーシスモデルでの戦いに苦しんでいる一騎に、日野洋治は完成したザルヴァードルモデル（マークザイン）を渡そうと考えるが…。
人類軍の占領下に置かれる竜宮島。一方モルドヴァでは、マークザインに乗り込んだ一騎が、イドゥンスフィンクス型と戦っていた。そして、モルドヴァを壊滅に導いたイドゥンに対して爆発した一騎の怒りが、マークザインのコアのフェストゥムの部分を暴走させてしまう。しかし、無秩序に周囲すべてを同化しようとしていた彼を止めたのは、真矢の存在だった。真矢はやっと会えた一騎に、島へ帰ろうと説得する。
その頃、弓子と道生が再会を果たしていた竜宮島では、新たにフェストゥム・アヌビス型の襲来が確認されていて…。
プレアデス型の群れに襲来される竜宮島。アルヴィスを掌握している指揮官・バーンズの指令により、人類軍の迎撃が始まった。「システムも理解していない人たちに任せられない」といきり立つ弓子を部屋に押し込み、道生もメガセリオンで出撃する。その頃、乙姫は千鶴にフォローされ、灯台へ向かっていた。
プレアデス型に苦戦する人類軍。その時、突然アルヴィスの指揮系統が断裂。人類軍はシステムをコントロールできなくなってしまう。そしてアルヴィス内の史彦たちは、何かに導かれるように進んでいるうちに第２ＣＤＣに到着。島のコントロールを取り戻すが…。
帰還した一騎とマークザインによってフェストゥムは撃退され、アルヴィスのコントロールも史彦たちの手に戻った。一騎に不器用ながらも自分のありのままを伝えようとする総士、島の外で世界の現実を胸に刻んだ真矢、そして乙姫は、残された時間を人間らしく生きることを選んだ。
一方、新国連軍は島から撤退を始めていた。竜宮島を人類にとって危険な存在と判断したバーンズ大佐は、残した潜水艦のフェンリルの時限装置を作動させていた。狩谷に大佐のもくろみを教えられた道生は、メガセリオンを駆り島へと急ぐが…。
竜宮島に置き去りにされた人類軍の元兵士たちは、島の一員として暮すことになった。カノンは容子によって羽左間家に連れていかれ、日野道生は懐かしい生家に居を構える。そして弓子は、千鶴と大ゲンカをしてまでも道生との生活を選んだ。
海水浴をして、つかの間の安息を楽しむ一騎たち。一方千鶴は、弓子が置き忘れたフォトスタンドから、１枚のデータディスクを拾い上げる。それは、真矢がファフナー搭乗員として高い適正を持つ事実を、弓子が隠蔽していたことを示している動かぬ証拠だった。
真矢が新たにパイロットとして戦線に加わることになった。「真矢を戦わせたくない」という思いから、彼女の任務は後方支援にしようと提案する総士。しかし、狙撃手としての真矢の才能は溝口をも驚嘆させるものだった。
盆祭りが近づき、準備に気もそぞろな竜宮島に、ソロモンの警報が響いた。真矢の初実戦の相手は、人類に対して攻撃をしかけず、同化行動のみを行うコアギュラ型フェストゥムだったが…。
若いパイロットたちが犠牲者を出すことなくコアギュラ型を撃退したことは、史彦や道生ら長年フェストゥムと戦ってきた者たちにとって、おどろくべきことだった。しかし、戦いの怖ろしさを自覚した咲良は涙を流し、剣司と衛はそんな彼女を守りたいと切に思っていた。一方総士は、コアギュラ型が現れたのは昏睡中だった甲洋がフェストゥムとして目覚めつつあるためだからと、乙姫に教えられる。
盆祭りのため島の人々が盛り上がっている夜、乙姫はアルヴィスの隔離施設で、生体機能を停止させられようとしていた甲洋を目覚めさせていたが…。
真矢のマークジーベンを戦列に加え、より強固となった竜宮島の防衛システム。とりわけ最前線で楯となり、一騎に勝るとも劣らない活躍を見せているのが、衛のマークフュンフだった。フェストウム撃退後には銭湯でリラックスする余裕も見せるようになったパイロットたちだが、ミツヒロが残した警告通りフェストゥムの来襲は活発になり、出撃回数は増えてゆく。そして竜宮島を包み込む異変……近い将来出現が予想される新型種に対抗するため、一騎たちは日野家で強化合宿を張ることになった。和んだ雰囲気の中、剣司に告白めいた言葉を告げられ、ときめきを覚える咲良。しかし、皆には隠していたものの、彼女は不意の頭痛にしばしば襲われるようになっていた。
咲良が倒れた原因は、体内に埋め込まれたフェストゥムの因子の同化現象が進行による肉体の結晶化だった。変わり果てた咲良の姿に唖然とする剣司、慟哭する澄美。そして衛は、剣司と咲良と三人で再び過ごせる日のために、戦い抜くことを決意する。咲良の異変、島の昆虫や植物を襲った突然の死……それらは、フェストゥムの意識中枢であるミールが、人間特有の概念である、生死への悲しみを理解しつつあるため起こった現象だった。そして、フェストゥムに来襲を即し、戦闘を通じてそれを伝えようとしていたのは乙姫だったのだ。ファフナーにジークフリードシステムを搭載し、自らも前線に赴こうと考える総士。人類とフェストゥムが進むべき未来を決める時が近づいているのを、乙姫も、総士も感じていた。
敵に同化されかけた一騎も負傷し、剣司は戦闘に怯えて自室に引き籠ってしまう。史彦たちは、張り巡らされたフェストゥムの菌糸によってジークフリードシステム内部に閉じ込められた総士を救出するため、力を尽くしていた。一騎は総士を救い出すため、道生は弓子と生まれてくるであろう子を守るため、ファフナーとの同化を加速する薬剤を接種されることを望む。乙姫がコアとなり、マークザインを本体としてフェストゥムの菌糸を排除し、総士を救出する試みが始まった竜宮島へ、一機の人類軍所属機が恐るべき速度で接近する。それこそ、ミツヒロの遺産であり、彼と狩谷から憎しみの感情を学んだマスター型フェストゥム・イドゥンが駆るファフナー・マークニヒトであった。
一騎の目前で、総士はジークフリードシステムと共に消滅した。目的を果たし、マークニヒトに損傷を受けたイドゥンは撤退するが、道生をはじめ、竜宮島の払った犠牲は計り知れなかった。総士の仇を討つため、一騎たちは人類軍と共に北極のミール殲滅に向うことを決意する。そんな中、竜宮島に飛来した認識外タイプの赤いフェストウムが、島を襲ったスフィンクス型を消滅させ、CDCにコンタクトを試みてくる。「会話がしたい。山で待つ。真壁紅音……」愕然とする史彦。ひとり山に降り立ったミョルニア＝紅音は、史彦に紅音の意思、フェスゥムとの同化を受け入れた真の理由を語り始める。フェストゥムに人類を理解させ、紅音自身もフェストゥムを“祝福”する……。そして、ミョルニアのコアを消滅させんとしている北極のミールのもと、総士がまだ生きている事を告げるのだった。
いよいよ、一騎たちが北極に飛び立つ時が来た。「お前たちに未来を託す……蒼穹作戦を開始する！」全員が必ず戻って来られるように島を洋上に係留し、一騎、真矢、剣司、カノンを送り出す史彦。そして彼らを見送る乙姫には、人間としての命の終わりが近づいていた。バイオ・スフィアとして島の全てを包むミールに、生命の循環……誕生と滅びを教えるため、乙姫は竜宮島の懐へ戻らなければならないのだ。一方、北極海で人類軍と合流した一騎たちのファフナーは、フェストゥムがひしめく雪原を、ミョルニアのコア、敵のミール、そして囚われの総士を目指してひた走る。次々とフェストゥムの防衛線を突破する一騎たちを迎え撃つイドゥンの作戦……それは、半同化された総士とジークフリードシステムが導き出した、四人の連携を分断し、個別撃破するという罠だった。