風華宮に黒き谷の末裔たちが押し入り、国王、王妃を殺害。パニックの中、かつてこの国に仕えし「乙HiME（オトメ）」のレナは、ひとりの赤ん坊を脱出させることに成功する。
そして14年後。少女アリカはヴィント市を目指し、徒歩で砂漠を渡ろうとしていた。どうにか航砂船の発着港にたどり着くアリカだったが、ついには気絶。コーラルオトメであるニナとその養父セルゲイに介抱されることに。ニナの後をついてヴィント市内へやって来たアリカ。２人はそこで、マシロという少女と出会うが…。

マイスター・シズルの舞闘に見ほれるアリカ。アカネにより連れられた、オトメ学園「ガルデローベ」で、アリカは学園長のナツキに入学を懇願する。アリカの胸元にある「蒼天の青玉」に気づいたナツキは、それを持つアリカの素性を調べるため、彼女を学園で預かることにする。
翌日、アリカはガルデローベの研究室で、裸で目を覚ました。各国の代表が集まり、審議をしていると聞いたアリカは、学園への入学を直談判するため、ベッドのシーツだけをまとって研究室を抜け出すが…。

　ニナは昨日の自分の言動とこれからのことを思い返し、少し不安になっていた。そしてニナは、義父であるセルゲイとアリカが、かつて縁があったのではないかという疑いを覚える。
　いっぽうアリカは舞闘を控え、ひとり森の中で、おぼろげに覚えているとある歌を歌っていた。その声を聞きつけたセルゲイは、同じく記憶の中にあるあこがれの人「蒼天の青玉」だったマイスター・レナの歌声を思い出し、アリカの前に姿を現すのだった。

　舞闘中、起きかけた災害を未然に防いだ功績によって、アリカは異例ながらもガルデローベへの入学を果たす。またニナも、舞闘での戦いぶりから事実上の勝ちとされ、学園に留まることが決まる。一方のマシロは、すべてが丸く収められたことに大いに不満だった。
　さっそく、入寮が果たされ、クラスメイトのエルスティン、ニナと同室になるアリカ。いっしょに夢を目指す仲間としてがんばろうというアリカに対し、ニナは「競争社会の学園ではみんながライバルだ」と、冷たい態度で……。

　眠い目をこすりながら、予科生であるコーラルの義務、朝の掃除に精を出すアリカたち。あこがれの学校での初めての生活に胸を高鳴らせていると、本科生・パールのナンバー３であるシホが、アリカを「学校の制服を売った疑いあり」と、生徒会室へと引っ張っていく。学費も後援者もいないアリカがお金を稼ぐためにやったのだと決めつけるシホ。そこにマリアがやって来て、アリカを支援する匿名の人間が現れたと告げる。
　しかしアリカは、制服を誰かが盗ったのではという疑念から、名前も素性もわからない人間を信じる気になれなくて…。

　謎の支援者への返信に頭を悩ませるアリカ。年齢も性別もわからないが、エルスは字面から年配の男性ではないかという。続いてアリカはニナに意見を求めるが、つれない態度。そこでアリカはニナにくすぐり攻撃を開始。それがきっかけで、２人はいがみ合うことに。そんなアリカとニナを仲良くさせるため、ユカリコはパールの中でも実力者であるナオのお部屋係を２人にさせることに。
　いっぽう、逆恨みともいえる怨念をニナとアリカに向けるシホは、深夜の沼地であることを企てていたが…。

　支援者のことを「おじさま」と呼ぶことにしたアリカは、少しでも援助金を返済できればと、風華宮の修復工事現場でのアルバイトをはじめた。
　いっぽう、城内を視察するマシロは、昨晩に見た過去の夢を思い出し、城を元に戻すのでなく、完全に造り直すと言いはじめる。その言葉を聞きつけ、これまで現場のみんなでやってきたことがムダになってしまうと怒るアリカ。するとマシロは、衝動的にアリカの頬をたたき、泣きながら走り去ってしまうのだった。

　舞闘の授業をサボったため、アリカは罰当番として霊廟の掃除をさせられる。ニナ、エルス、イリーナの差し入れに感謝するアリカだったが、なぜ授業をサボったのかを問われ、しどろもどろに。ニナはそんなアリカのようすを観察することに。
　その後アリカは、先日自分の身に起こったことについて図書室で調べる。その帰り道、突然黒い影がアリカの目の前に現れ…。

　定期試験もほぼ終わり、もうすぐ遠足。ユキノやハルカの配慮により、今年度はエアリーズの敷地内で遠足が行われることに決定。アリカは初めて行く海に思いを馳せ、「泳げるようになる」と気合を入れる。
　ナツキやシズルが宿泊施設でユキノたちにあいさつしていると、遊び全開のかっこうをしたマシロが勝手についてきていた。同じくその場には「偶然」ナギとセルゲイも慰安としてやって来ており、ナギはマシロにからんでいく。
　いっぽう、アリカは次々と展開される遠足の準備に、目を見開くことに…。

　行方不明になったアリカ。ナツキをはじめとする学園関係者たちは、急遽遠足を中止し、その捜索に乗り出す。アカネたちやセルゲイもその協力を買って出た。しかしそれは、ナギから命じられた、エアリーズに残る旧暦の遺跡調査をするカムフラージュでもあった。
　遺跡付近の断崖をボートで旋回するセルゲイは、アスワドのサイボーグに襲われて崖から転落するアリカの姿を目撃。応戦するが、ボートを破壊されてしまう。それでも、なんとかアリカを岸に助け上げたセルゲイは、使われなくなって久しい小屋にアリカを抱えていき…。

　９月７日。ヴィント市内はマシロの生誕祭に向け、にぎわいを見せていた。奇しくもその日は、孤児だったニナの誕生日とセルゲイが決めた日と同じ。それを知り、イリーナたちはバースデーパーティーをすることに。そこにマリアがやって来て、アリカとニナにある仕事を頼む。その仕事とは、オトメ候補生として、外国よりやって来る王子を迎えるマシロのお供をするというものだった。
　寮に戻ってくる際に、おじさまから届いた荷物に添えられていたメッセージカードを見たアリカは、自分の誕生日も９月７日だと知ることに…。

　王子を出迎えることが、仕組まれた外交であることを耳にしたマシロは、その道中で車から飛び降り、逃げ出した。だが、木の上でカラスと格闘して落下したミコトが直撃し、気絶してしまう。
　マシロを介抱したのは、外国からやって来たというアキラと名乗る少年。彼はマシロとともに街の中を見て回ることになる。しかし、実はアキラの正体は、ジパングの王子・タクミだった。おたがいの立場を知らないまま、一時、楽しい時間を過ごすマシロたちだったが…。

　人の目を忍び、カズヤとの逢瀬を重ねるアカネだったが、オトメになるため、どうしてもまだ一線を越えられないままでいた。カズヤとの恋とオトメになる夢の間に、板ばさみに悩むアカネ。その矢先、フロリンスの使いがガルデローベにやってくる。フロリンスの現役のオトメが引退する運びになり、その次のオトメ候補として、急遽、アカネに白羽の矢が立ったのだった。
　学生ながらオトメに抜擢されたアカネの話題に沸く星組の教室。しかし、アリカは日に日に自分の中に募る不可解な感情に悩んでいた。ニナたちの心配をよそに、一人ふさぎ込むアリカ。そんな折、アリカはイリーナやニナたちから、夢と恋との狭間に揺れ、姿を消した悲劇のオトメ、「炎授の紅玉」の話を聞く。

　突如湧き上がる国同士の不信感。ガルデローベの審議会でルーテシア・ロムルスとレムスの代表が激しく言い争っていた。互いに主張を譲らない両者。国境で起きた競り合いが、オトメ同士の戦闘にまで発展してしまったことにナツキは頭を痛める。世界情勢は緩やかながら、不穏な方向へと向かっていた。
　先日のアカネの件も相まって、ますます心ここにあらずのアリカは授業にも身が入らない。オトメになるのが自分の夢と、言い聞かせるようにつぶやくアリカだったが、エルスティンに本心を突かれ、つい泣き出してしまう。

　自分の心を確かめるために、夜の街を走るアリカは、路地裏で待ち伏せしていたガラの悪い男たちに捕まってしまった。それを救ってくれたのはセルゲイ。安堵のあまり泣き出してしまうアリカを、セルゲイはやさしく抱きとめる。しかしセルゲイは、「どんな手段を用いても本物のヴィントブルームの女王を手に入れろ」というナギの命を受けていた。そして調査の結果、それがアリカであるという情報をつかんでいて…。

　卒業記念舞闘の選抜会で競い合うコーラルたち。代表選考の戦いでトモエを破ったアリカは、コーラルの代表として、ニナとともにパールとの模擬戦に挑むことになった。よろこぶエルスティンやイリーナたちをよそに、アリカに負けたショックで呆然とするトモエ。
　パールとの舞闘に備え、放課後特訓にはげむアリカたちを、エルスティンはサポートする。そして、パールたちの卒業後の行き先のことや、真祖による来期の審判などが行われたことで、学園内はにわかに活気づくのだった。

　突如起こったスレイブの襲撃に騒然となるヴィント市内。さらに、攻撃されたガルデローべでは、パールの卒業記念舞闘が中止となる。混乱するコーラルとパールのオトメたち。アリカはマシロを連れ出し、市街地へと逃げることに。そして、アリカたちと分かれてしまったニナは、セルゲイからアルタイのオトメとしての任を受け、ナギの元へと向かうのだった。
　いっぽう、混乱に乗じたミドリたちアスワドは、ガルデローベに進入しようとしていたが…。

　ナギの働きによるアルタイの介入により、騒乱は収まるヴィントブルーム。しかし、治安維持を名目としたスラムの住民の追放がなされ、多数の難民がヴィント市から出て行くことになる。アリカやアオイたちとはぐれてしまったマシロは、その一団にまぎれ、国をあとにする。慣れない徒歩による移動で疲労するマシロを救ったのは、かつて巧海頭とともにスラムで会った少女、ミミだった。
　いっぽう爆発に巻き込まれたナツキは、ナオの知り合いである情報屋、ヤマダに助けられていたが…。

　砂漠に行き倒れていたマシロを拾ったのは、アスワドのサイボーグたちだった。同じく、アスワドの村に世話になっていたアリカと再会を果たすマシロ。
　そのころ学園では、警備を目的とした兵士が校舎内を闊歩していた。学園長不在のため、治安を目的としてガルデローベに介入するナギに、マリアは事態の異常を訴える。しかし、成り行きとはいえナギのマイスターとなったニナは、それをいさめるのだった。
　一方アリカとマシロは、ミドリたちの口からオトメの技術やシュヴァルツの話を聞くが…。

　マシロとともにジャバルの体内へと取り込まれてしまったアリカ。だが、茫然自失となったアリカは、そこからの脱出を図ろうとしない。そして、自分がいかに考えなしにオトメへの夢を語っていたかという思いに、深く落ち込むのだった。そんなアリカに声をかけられずいるマシロ。その時、２人を消化しようと、ジャバルの体内各所から消化液が湧いてきた。この窮地を脱すべく、マシロはオトメの力を解放しようとアリカに認証を迫る。
　一方ニナは、ナギの命令から自分をかばうかのように振舞うセルゲイに対し、自分がまだ娘としてしかいられないという思いから、心を震わせていた。

　惨事の後のアスワドの村は、ミドリの的確な指示のもと、復興の兆しを見せつつあった。そんなミドリの姿を見て、長とはこうあるべきだと感じ取るマシロ。だが、続いてミドリがアリカとマシロに伝えたことは、報復という名の次なる戦いの火種だった。
　その頃ナギは、過去の資料から、ハルモニウムを起動させる鍵を見つけ出ていた。その結果、ナギはアリカとマシロが必要ないと判断し…。

　徐々に暗雲立ち込める各国の状況にあせりを感じていたナツキだったが、エアリーズの大統領・ユキノの力添えもあり、なんとか議会の召集にこぎつく。
　一方、アスワドの村へとやって来たセルゲイは、アリカとマシロに降伏勧告だけをして、その場を去る。アスワドとセルゲイたちの衝突を避けねばならないと思うアリカは、ワナだと知りつつ、指定された荒野・竜の墓場に向かうのだった。
　その頃、最後の欠けたピースを手に入れたナギは、ニナを伴いハルモニウムの間へと向かっていたが…。

　激しい衝突の後、アリカとマシロが目覚めたのは、黒い谷と呼ばれる不思議な場所だった。アリカたちはそこで意外な人物と対面する。
　ハルモニウムの力を引き出し、それを開放したニナは、衰弱し眠っていた。ケガを負いながらも風華宮に帰還したセルゲイは、ヴィントブルームを制圧した際に用いたシュヴァルツの技術、その核となる存在の真相をナギに明かされ、困惑するのだった。

　ナギがハルモニウムの実演を行ったことにより、アルタイと協力を結ぼうとする国がいくつか現れた。そのため、世界の勢力は二分されることになる。開戦の噂の絶えないヴィントブルームでは、同盟条約調印のため、各国から王とオトメが次々と入国していた。
　そんなナギに対し反乱を目論むレジスタンスとコンタクトしたナツキたちは、反撃の期をうかがいながら、作戦の立案に余念がなかった。
　一方ニナは、これまでに自分がとった行動や罪の重さに押しつぶされそうになっていたが…。

　ハルモニウムの力を使い続け、科学の復興をしなければならないニナの目の前に、エアリーズをはじめとする条約国側の軍勢が立ちはだかった。それに対抗するナギたちアルタイ同盟国軍。ハルカたちによる陽動が行われている最中、ナツキたちはレジスタンスや学生たちの協力のもと、学園への潜入に成功する。なりふりかまわないナギは、シュヴァルツと裏で結んでいることが露呈することもいとわず、スレイブの大群を呼び出し、ハルカたちに迫る！

　ハルモニウムの猛威がふるわれるヴィント市内。母との交流を経て一段成長を遂げたアリカは、ニナが本意でなく力を使っていると思い、それを止めに向かう。いっぽう、シュヴァルツによるローブ認証の接続妨害から解き放たれたナツキたち五柱は、アリカたちとともにハルモニウムを押さえにかかる。
　ほかのオトメたちの助けを受け、ニナ、ナギと対峙するアリカとマシロ。ニナからハルモニウムの力を解放しようするアリカだったが、ニナは後戻りできない。そして２人は、もう誰も止められない場所へと向かっていくことに…。