いよいよ待ちに待ったジムリーダー・トウガンとのミオジム戦がやってきた！サトシはヒコザル、ブイゼル、グライオンを選んでバトル開始！トウガンの一体目はドーミラー！対するサトシは相性のいいヒコザルで挑む！ほのおわざで一気に攻め立てるヒコザルだが、トウガンの守りを固めてチャンスを待つ戦術を前に、なかなか決定的なダメージを与えられない！それでも攻撃は最大の防御！とサトシは攻撃の手を緩めず、強気に攻め続ける！守りのトウガンか、攻めのサトシか。両者の譲れない信念のぶつかり合いが、六個目のバッジの行方を決める！！

ジムリーダーが帰ってきたことを知り、ミオジムに向かったサトシたち。ジムの前まで来たところで中から大声が聞こえてきた！中に入ってみると、バトルフィールドにはミオジムのジムリーダー・トウガンと、クロガネジムのジムリーダー・ヒョウタの姿が！なんと、この二人は親子だという！さっきの大声は親子揃って化石から復活させたポケモンを使いこなすジムリーダーとあって、どちらの方が化石好きかで言い争っていた声だった。しかも口論だけでは収まりがきかず、ついにはバトルに発展！ヒョウタのラムパルドをトウガンは自慢のトリデプスで迎え撃つ！両者一歩も譲らぬ大激戦！いったいどうなるの！？

ジムリーダーの帰りを待ちながら特訓に励むサトシたち。ヒカリも、ウリムーから進化した"いのししポケモン"イノムーを次のコンテストでデビューさせようと特訓を始めるが、イノムーはヒカリの言うことをまったく聞いてくれない！しまいには食べ物の匂いにつられ、どこかへ行ってしまった。これから先、イノムーと上手に付き合っていけるか不安になるヒカリ。そんな中、『ポケモン仲良しこよしスクール』と書かれた張り紙を見つけたサトシたち！なんと、スクールのプログラムをポケモンと一緒にやるだけで、ポケモンと仲良くなれるという！これならバッチリ！と張り切るヒカリ。さっそくスクールに向かったのだが・・・。

ミオシティに滞在中のサトシたち。久しぶりに連絡をしたオーキド博士から、『ホテル森の洋館』だけで食べられるという『森の羊羹（ようかん）』の話を聞き、さっそく羊羹を食べに行くことに。だが、あいにくホテルは休業中。しかも、ホテルにはお化けが出るというのだ！諦めて引き返そうとしたその時！誰もいないはずのホテルの扉が勝手に開いた！驚くサトシたち。そんな中ピカチュウだけが何かに気付き、ホテルの中へ入って行ってしまう！慌てて追いかけるサトシたち！ 仕方なく静まり返ったホテルを進んでいくと、目の前の床に場違いな電子レンジが。不思議そうに見つめるサトシたちをよそに、ピカチュウだけは興味津々。すると突然、電子レンジが襲い掛かってきた！！

多くの島々から成るミオシティ。その中のミオジムのある島を訪れたサトシたち。ジム戦を申し込もうとしたのだが、そこに現れたのは、目の下に大きなクマを作った弟子だった。ジムリーダーは不在だとサトシたちに伝えた弟子は、あろうことか大あくびをして立ったまま眠ってしまう！サトシたちが不思議そうに様子を見ていると、弟子は突然悲鳴をあげて目覚め、立ち去ってしまった。わけのわからないサトシたちは、町の交番でジュンサーさんに話を聞くことに。それによると、この島の人々は毎晩悪夢にうなされて十分眠れていないらしい。さらに、その理由を尋ねると驚くべき返事が！なんと原因は"あんこくポケモン"ダークライだった・・・。

飛行船での移動を経て、ミオシティに到着したサトシたち。しかし、待ち受けていたロケット団の罠で、サトシたちは手持ちのポケモンと離れ離れになってしまう。「先に見つけてゲットしてやる！」とムサシ・コジロウはここぞとばかりに猛ダッシュ！サトシたちも慌てて追いかける！一方、サトシたちを探すピカチュウたちの前に現れたのは、ロケット団のニャース。当然のように警戒するも、ニャースの様子がいつもと違う！？なんとロケット団を辞めて、サトシたちの仲間になりたいと言うのだ！一緒に行動することになったピカチュウたちとニャース。果たしてニャースの真意とは！？ピカチュウたちは無事サトシたちの元に辿り着けるのか！？

ついに、ヨスガジムのジムリーダー・メリッサとのジム戦を迎えたサトシ！メリッサの一体目は"シャドーポケモン"のゲンガー。一方のサトシはブイゼルを選んだ。バトルには絶対の自信を誇るブイゼルだったが、ゲンガーのゴーストタイプ特有の動きに大苦戦！さらに追い討ちをかけるように、メリッサのポケモンが最も得意とするわざ『さいみんじゅつ』が！この戦術を防ぐために特訓を積んできたサトシとポケモンたち。生み出した秘策を試すときがきたのだが・・・。果たして、サトシはメリッサに勝利し、５個目のバッジをゲットすることが出来るのか！？

今度こそメリッサとジム戦をするため、再びヨスガシティにやってきたサトシたち。すると突然"ドンッッ！！"と見知らぬトレーナーがぶつかってきた！だが、そのトレーナーはぶつかったことを悪びれもせず「なんだってんだよー！」とわめき散らして走り去ってしまった。一瞬あっけにとられるも「目的はジム戦！」と、気合を入れ直したサトシたちだったが、またしてもお預け！度重なる足止めにガッカリしながら歩いていると、そこに再び"ドンッッ！！"と衝突！顔を上げると見覚えのある姿が。彼の名前はジュン。どうやらパートナーのエンペルトと共に世界最強のトレーナーを目指しているようだ。しかも憧れの存在はシンジだって！？サトシは一体どうするの！？

チャンピオンマスター防衛戦を観戦するため、とあるポケモンセンターに立ち寄ったサトシたちは久しぶりにシンジと遭遇。しかし、ヒコザルをめぐる口論が発端で二人はバトルをすることに！サトシはシンジの"おおボスポケモン"ドンカラスを相手にナエトルで挑む！いざバトルが始まると、強力なドンカラスのわざの前に、徐々に追い詰められてしまうサトシたち。そのとき、ドンカラスの攻撃を受けたナエトルが、なんとハヤシガメに進化！一気に攻勢に出ようとするが、ハヤシガメに以前のようなキレがないと戸惑うサトシ。だが、そんなハヤシガメを冷静に見つめるポケモンの姿が。それはシンジのドダイトスだった・・・。

サトシたちが旅の途中で立ち寄った町には、なにやら人だかりが。なんと四天王のリョウが公開練習をしていたのだ！見学後、ひょんなことからリョウのトレーニングセンターに招かれるサトシたち。そこでは虫タイプのポケモンたちが悠々と過ごしていた。そんな中、ヒカリが見つけた一枚の写真。そこに写っていたのは、まだ幼いリョウと一匹の"いもむしポケモン"ケムッソだった。そのケムッソは初めてリョウがゲットした、親友のようなポケモンだったという。しかし、周囲を見渡してもそれらしきケムッソの姿はない。どこに行ったのかと尋ねたサトシに対しても、口ごもってしまうリョウ。人に言えない四天王の過去。それって一体どういうこと！？

サトシたちはヨスガシティへ向かう旅の途中、ズイタウンにあるアオイの実家の"そだてや"に立ち寄ることに。そして久しぶりの再会を喜ぶサトシたちは、旅先で聞いた「ズイタウンにエリマキ怪物が現れた！？」という噂についてアオイに尋ねると、そんなのはただの噂だと否定される。ところが、サトシが「それらしい影を森で見かけた」と言った瞬間、アオイは急用を思い出したと外へ飛び出して行ってしまう。心配になったサトシたちが後をつけていくと、そこは小さな洞窟の入り口で佇むアオイの姿が。どうやら両親が不在の間、そだてやとしてアオイが任されていたポケモンがこの洞窟にいるらしく、それが噂のエリマキ怪物と関係があるらしいのだが・・・これって一体どういうこと！？

伝説の宝玉"しらたま"を奪おうと、突如サトシたちの前に現れたギンガ団。そこには作戦の指揮をとるサターンや"とらねこポケモン"のブニャットをつれたマーズ、そして無数のゴルバットの姿が。そんなギンガ団から宝玉を守るべく、シロナはガブリアスと"ウミウシポケモン" のトリトドンで、サトシたちもポケモンたちと協力して立ち向かう。そして、次第に激しさを増していく"しらたま"争奪バトル。すると突然、研究所の警備についていた警官が"しらたま"を奪い逃走しようとする。なんと、それは警官に変装していたロケット団だったのだ。果たして"しらたま"の行方はどうなってしまうのか！？そして、"新世界創造"を掲げるギンガ団の目的とは！？今、神と呼ばれるポケモン・ディアルガとパルキア、そして2つの宝玉の関係が明らかに！！

コンテストを終え、ヨスガシティへ向けて出発しようとしていたサトシたち。するとテレビから臨時ニュースが飛び込んでくる。それは「ハクタイシティからカンナギタウンの歴史研究所へ向け輸送中だった伝説の宝玉"こんごうだま"が、ギンガ団の襲撃にあい奪われてしまった」というものだった。そんな中、歴史研究所にチャンピオン・シロナが来ていると知ったサトシたちは会いに行くことに。久しぶりに再会したシロナから、研究所の館長を務める祖母・カラシナと、シンオウ時空神話を研究しているというアカギを紹介される。彼の提案で、カラシナから研究所に保管されているもう一つの宝玉"しらたま"を見せてもらうサトシたち。すると突然、ものすごい揺れと共に研究所の外から爆発音が鳴り響く。なんと、それはギンガ団の仕業だったのだ！！