レインボードラゴンの力で無事に現実世界に帰ってきた十代たち。しかし、ヨハンはもどってきていなかった。今回の事件の元凶が「ユベル」のカードだと知った十代は、責任を感じ、自分を追いこむ。いっぽう明日香たちは、ユベルのカードと十代の関係について鮫島校長から話を聞いていた。そんな中、三沢とツバインシュタイン博士は、デュエルアカデミアにまたもや異変が起きることに気づき…。

ヨハンをさがすため、デュエルアカデミアで起こった「ゆりもどし」により再度異次元の世界にもどった十代たち。だが、その世界は以前とはちがう場所だった。ヨハンを救出することにあせっていた十代は、単独で行動し、地下の迷宮に迷いこむ。そして、十代がいないことに気づいたオブライエンと三沢も迷宮の中へ。地下で合流した十代たちの前にタニヤがあらわれ、いっしょにこの迷宮を脱出することになった。地下迷宮をまもるバードマンと遭遇し、デュエルすることになる十代。この世界のデュエルは、本当に生死をかけた決闘だったが…。

地下迷宮を脱出し、出口の扉を開いた十代たちは、次なる世界へ。そこは中世ヨーロッパのような場所だったが、人の気配がなく、何者かに荒らされたようだった。少年カイルが暗黒界の斥候スカーにおそわれている場面に遭遇した十代は、カイルを守るためにデュエルをすることに。
「デーモン・ソルジャー」を召喚するスカー。いっぽうの十代は、「サンダージャイアント」を召喚し、たたみかけるような攻撃をおこなうが…。

　ヨハンらしき人物を見たという情報をもとに、その場所に向かう十代。のこされた明日香たちもその後を追う。ヨハンがいると思われた収容所に着いた十代。それを待ち受けていたのは、暗黒界の騎士ズールだった。ワナだとわかった十代は、ズールにデュエルをいどむことに。
　十代は「ネオス」と「グロー・モス」をコンタクト融合させ「グロー・ネオス」を召喚し、ズールに攻撃をしかける。そのころ、十代を追っていた明日香たちにも魔の手がせまっていて…。

地図とソニックダックを手に入れた十代は、次の目的地である砦（とりで）をひとりでめざす。明日香、万丈目、吹雪、剣山たちは、十代の先走った行動にとまどいつつも、後を追いかけることに。そんな明日香たちに、暗黒界の狂王ブロンの手下である武神ゴルドと軍神シルバがおそいかかってきた。
いっぽう、砦にたどり着いた十代は、そこで待っていたのはブロンとデュエルをはじめることに…。

永続魔法「邪心経典」を発動させた狂王ブロンは、速攻魔法「邪心教義・怒」をも発動させた。それにより、人質のひとりであった万丈目は、光の粒子となって消えてしまう。自分が攻撃すれば、のこりの人質である明日香、剣山、吹雪が犠牲になってしまうため、手を出せない十代。今できることは、「フェザーマン」を守備表示で召喚するだけだった。いっぽうのブロンは、永続トラップ「ダークネス・ハーフ」を発動し、「ダークトークン」2体を十代の場に召喚させる。

　剣山、吹雪、明日香らが光の粒子となって消えても、なお勝利をもとめて戦う十代。そのすがたを見た翔は、十代に対してうたがいの心を抱きはじめていた。そして、十代をわすれようとして歩いている時、万丈目のオジャマ・イエローがおぼれているのを発見し、助けることに。オジャマ・イエローから万丈目の最後のようすを聞いた翔は、さらに十代に対する疑念が増し、デュエルディスクを谷に投げてしまう。そんな翔とオジャマ・イエローの前に、デビル・ドーザーがおそいかかってきて…。

行方不明になった十代をさがすジムとオブラエイン。そのとちゅう、バトルフットボーラーにおそわれている老人と少年を助けた２人は、その老人から「デュエリスト狩り」を行っている覇王軍のことを聞かされる。ひとまず、その老人と少年の集落にやって来たジムたちは、覇王軍から集落を守っている絶対防御将軍バーガンディと出会う。そして、バーガンディから覇王軍の情報を聞いたジムは、十代がいると思われる覇王城に向かうのだった。

覇王の正体は、なんと十代だった。おどろくジムとオブラエン。
「なぜなんだ！」というジムの問いかけに、覇王十代は何も答えようとしないのだった。
いったんその場から逃げた２人。そこでジムはオブライエンに、包帯を巻いている右目の秘密について語る。
おさないころ、カレンを救うために失った右目には、かけがえのない友を救うときに奇跡を起こす「オリハルコンの眼」がはめられたという。
そして今まさに「オリハルコンの眼」で十代を救う時だと決意したジムは、ふたたび覇王十代のもとに向かうのだった。

覇王十代は「E-HERO（イービルヒーロー）マリシャス・エッジ」を召喚して、ジムへ強烈な攻撃をしかける。いっぽうのジムは、「ウルルの守護者」を召喚して防戦する。だが、さらに攻撃をつづける覇王十代は「E-HERO（イービルヒーロー）ヘル・ゲイナー」を召喚。追いうちをかける。ジムは、ボロボロになりながらもなおも立ち上がり、デュエルをつづけるが…。

　十代のゆくえをさがしていたヘルカイザー亮とエドは、覇王が十代であることを知り、覇王城へとむかう。いっぽう、覇王十代の強さをおそれたオブラエインは、逃げ出したすえ、廃墟の中にひそんでいた。そんなオブライエンの手の中にはジムの「オリハルコンの眼」が。だが、恐怖心に打ち勝つことができないオブライエンは、デュエルデスクを置いて歩き出す。
　森の中をさまよっていたオブライエンの前に、「海神の巫女」と「ダンシングフェアリー」があらわれた。彼女たちは、「覇王と戦う勇者ですか？」とオブライエンに聞くが…。

スカルビジョップのうらぎりを見やぶったオブラエインは、デュエルで勝負することに。オブライエンが「ヴォルカニック・エッジ」などを召喚して、すこしずつライフをうばう作戦に出たのに対し、スカルビジョップは儀式魔法・合成魔術を発動し、「ライカン・スロープ」を召喚する。「ライカン・スロープ」の攻撃と効果によりライフを100にされてしまったオブライエンだったが、エースカードの「ヴォルカニック・デビル」を召喚させ、スカルビショップに勝利するのだった。
その戦いを見た村人たちは、オブライエンに「リーダーとして町をまもってほしい」と依頼する。そんな中、覇王軍が町を目ざして進軍してきて…。

覇王城に乗りこんだオブライエンは、ついに覇王十代とデュエルすることに。覇王はダーク・フュージョンを発動、「ワイルドサイクロン」を召喚し、攻撃する。いっぽうオブライエンは、永続魔法ブレイズ・キャノン−トライデントを発動して対抗するが、覇王は「ヘル・スナイパー」を召喚させ、さらに追いうちをかける。そんな戦いの中、「オリハルコンの眼」が輝きだし、覇王の本当のすがたがうつし出された。反撃に出るオブライエンは、「ヴォルカニック・デビル」を召喚して、覇王を追いつめるが…。