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アアルカイトに乗り、宇宙へと旅立ったジョー達。しかし重力装置の故障で機内は無重力状態になってしまう。そしてなぜか一人また一人と仲間の姿が消えていくのだった…

新たな切札を手にゼーロの元へ向かおうとするジョー。しかし、ゼーロのいる宇宙まで行く手段が無いことに気付く。悩むジョー達の前に現れたのは…！？

文明の力を混ぜた禁断の力により生み出された新たなジョニー。パワーアップした切札を手にしたジョーは、ゼーロとの対戦を前に、様々な相手とデュエマしまくるのだった。

ゲジスキーとの闘いで突然、暴走してしまったジョラゴン。ゼーロを倒すためにジョラゴンの力が必要なジョーは困惑するが、そんな時、頼れる相棒が帰ってくる。

ジョーのデュエマの相手は、なんと母・るるだった。果たしてジョーは、ゲジスキーの毒で催眠状態となったるるを助ける事ができるのか！？

キラを失ったショックでジョーはデュエマをやめる決意をするが、母・るるに闇文明の魔の手がせまっていた。一方、ジョラゴンはゼーロンに対抗する力をつけるため、水文明のキャップの所にいた。

闇文明のゼーロによって汚染される火文明。そんな火文明では今、クリーチャーが次々にゾンビ化する事件が起きていた。果たしてボルツは火文明を守る事ができるのか！？

キラとゼーロによるデュエマが幕を開けた。キラの猛攻により次々とシールドを失うゼーロ。ついにあと一歩のところまでゼーロを追いつめたキラだったが…！？

ついにゼーロのドラゴンが誕生しようとしていた。ゼーロがさらに強大な力を得るのを阻止するため、闇文明に向かう決意をするキラ。そんな時、かつて光文明のデュエルマスターであった父もゼーロと戦ったことを知る。

ジョーとキャップはお互いの絆を強めるために、数多（あまた）の兄弟が頂点を目指しながらも叶わなかったという伝説の塔『TTタワー』に挑むことにする。