ERDAに無条件降伏を求めて宣戦布告をしたイナ。ERDAは、アンノウンを手引きしたとしてイナを敵と判断し、敵対は揺るがぬものになる。
変わってしまったイナの姿を目の当たりにするも、それでも彼女を信じたい気持ちを捨てきれないタイセイ。イナを止めるため、再びシンカリオンに乗り戦うことを決意するが……。

黒い新幹線、「ファントムシンカリオン」から聞こえた声は、行方不明だったイナのものだった。タイセイはショックのあまり、適性値が下がりシンカリオンに乗れなくなってしまう。
全国各地で出現したアンノウンを撃破すべく各地へとアカネ・リョータ・テン・シオンが出発する一方、未だ適性値が回復しないタイセイはメタバース内に閉じこもってしまう。
そんな彼の前に現れたのは……。

進開学園体育祭の伝統競技『三人四脚リレー』。タイセイ、アカネ、リョータの３人はクラスの代表として出場することになる。仲間達にも応援されながら練習に精を出す３人だったが、タイセイは函館で聞こえた謎の音声が気になり身が入らない様子。
そんな中、上野・大宮間に黒い新幹線が出現。ERDAは遂に黒い新幹線の捕獲に成功するが……。

「直接会って相談したいことがある」と言うシオンに会いに函館に向かうタイセイたち。マイとビーナはシオンとユキの恋路をサポートしようと意気込んでいたが、新函館北斗駅に到着した一同を待っていたのは、驚愕の事実だった。
とある事情でユキに会えないシオンは、メタバース登校で唯一できた友達を傷つけないよう、アカネに伝言を頼むのだが……。

ERDAのサーバーにイナのアカウントからアクセスがあるも、追跡は失敗してしまう。タイセイは、これまでのアンノウンの出現場所が、全てイナとの思い出の場所であることが気がかりだと高輪に相談する。
そんな中、「シンカリオン Ｈ５はやぶさ」の運転士・五稜郭シオンが見つかり、新たな運転士の加入に一同喜ぶが、シオンはあることを隠しているようで……。

適性値が大きく下がってしまい、姿を消したテン。そのことが原因でリョータとアカネは口論になってしまう。テンの頭によぎるのは、一年前に友達との間で起こったとある出来事。テンが本気を出さなくなった理由には、どうやらそれが関係しているようで…。
互いに言い合いながらも信頼し合い共に戦うタイセイたちの姿を見て、テンが取った行動とは……。

名古屋・三河安城間に現れたアンノウンを撃破したのは、「シンカリオン Ｎ７００Ｓのぞみ」。その運転士はなんとタイセイたちより一つ年下で、ERDA 東海本部所属の魚虎テンだった。
タイセイたちは東海本部との合同訓練のため、名古屋へと遠征。適性値も群を抜いて高い「天才運転士」と呼ばれるテンと、シミュレーションにて連携訓練を行うことになるが、テンは本気を出していないようで…。

アンノウン出現の際の事故に巻き込まれ怪我を負ってしまったアカネは、検査の結果、シンカリオン運転士として高い適性を持つことが判明。
未だ見つかっていなかった「シンカリオン Ｅ６こまち」の運転士として迎え入れようとERDAメンバーは期待を寄せるが、アカネは誘いを断ってしまう。タイセイとリョータは、一緒に戦おうと必死に呼びかけるが……。

更なるアンノウンの襲撃に備え、ERDAでは「シンカリオン Ｅ６こまち」の運転士候補を探し続けていた。
一方タイセイとリョータは、授業の発表でアカネとグループを組むことになるも、早々にバラバラになってしまう。学校ではクールで自信家な姿を見せるアカネだが、ある悩みを抱えていて……。

アンノウンのさらなる出現に備え、タイセイは敦賀に残り、かつて姉と訪れた鉄道資料館を満喫する。
一方、リョータは適性値を上げようと一人でトレーニングをしていた。
幼い頃、シンカリオンに命を救われ、強い憧れを抱くリョータ。自分の手で敦賀を守ることができなかったと、悔しい思いを抱えながらも、本心を隠してしまうのだった……。