十代とユベルとの死闘は終わった。「超融合」のカードを使って十代とユベルの魂はひとつになった。その結果、十代と共に異次元に行っていた仲間達も、元の次元に戻ることができたのだ。そして、皆、元の生活に戻っていった。だが、一週間経っても、十代は戻ってくることはなかった。明日香、剣山、万丈目、それぞれが十代と初めて出会った時のことを思い出すのであった。その中で、ひとり十代との思い出に深く浸る翔。誰もが十代の帰還を強く願うのだが、その想いは叶うのだろうか……？

ユベルの事件から一ヶ月後、皆、元の生活を取り戻し、平穏な日々を送っていた。そんなある日、デュアルアカデミアでは、カードの不具合が発生していた。早速、鮫島校長の指示によって、万丈目と明日香が不具合を起こしているカードの回収を始める。各寮から次々と大量のカードが集められた。同時に、万丈目はコンピュータ室へ向かう。その時、藤原優介が万丈目と共にコンピュータ室へ同行するのだが、藤原の行動にはどこか不審なところがあった。やがて、集められたカードから不審な黒い霧がしみ出してくるのであった。

藤原優介の出現後、謎の人物の襲撃を受け、からくもそれから逃れた十代。しかし、十代を始め、デュエルアカデミアの多くの生徒は優介に覚えがあるものの、ハッキリと思い出すことができないでいた。全ての原因は自分にあると考えた十代は、アカデミアを去ることを決意し、鮫島校長に退学届けを提出する。その時、十代に会いたがっている人物がいることを鮫島が告げる。
約束の場所へ向かうと、そこへ現れたのは影丸と斎王だった。やがて、ふたりは今回の事件の原因と十代にこの事件を解決してほしい旨を伝えるのであった。

藤原優介が数年前に行方不明になったことを知った十代。一方、単身、閉鎖寮に入った吹雪は優介と対峙する。吹雪は優介から攻撃を受けたが、間一髪、オブライエンがそれを救うオブライエンは、全国で起こっているカードの不具合は、デュエルアカデミアに発信源があり、その原因を探っている、と語る。さらに、その原因はダークネスの力と優介にあるとも。やがて、意識を取り戻した吹雪は、自分と優介、そして、ダークネスの関係を思い出すために、十代にデュエルを申し入れる。ついに、激しいデュエルが始った！

本物の藤原優介はダークネスに取り込まれ死んでいた。十代達の目の前に現れた優介の正体は、デュエルモンスターズの精霊“オネスト”だった。オネストはマスターだった優介の仇を討とうと、十代達に襲いかかる。そんな様子を影から見ているのは、執拗に十代をつけ狙う“ミスターT”と名乗る謎の人物だった。戦いの中、オネストは自分が誤解していたことに気付き、今、カードが闇の力に汚染されていることを告げる。ついに、十代とオネストは心を通わせ、ひとつになった。その時、ミスターTが攻撃を仕掛けてきた！

ミスターTの襲撃を退け、平和が訪れたデュエルアカデミアでは、卒業アルバム制作委員会による写真撮影が行われていた。そんな中、委員である剣山の発案で、デュエルパーティを開くことになった。だが、明日香には悩みがあった。卒業後、研究生としてアカデミアに残るか、北米のデュエルカレッジに留学するか、卒業後の進路を決めかねていたのだ。一方、十代は次なる敵の襲撃に備えているものの、のんびりと過ごしていた。パーティ当日、“ペアデュエル大会”が催されることとなり、明日香のペアは十代になったのだが……!?

明日香の伏せカードを確認もせず、戦いに臨む十代。次第に十代＆明日香ペアの間には、ギクシャクしたものが生まれてくる。そして、いよいよ十代＆明日香VS剣山＆レイとの最終決戦が行われようとしていた。戦いの直前、明日香から、デュエルを楽しんでいない、と指摘された十代は一瞬、戸惑う。戦いが始り、激しいデュエルが展開する。ところが、レイの使った“パートナーチェンジ”のカードによって、明日香とレイがパートナーを替わることに。ペアが替わったことで十代はデュエルを楽しんでいる。それを見た明日香は……!?

デュエルアカデミアの鮫島校長が乗ったヘリコプターが襲われた。さらに、ヘリを襲った人物は鮫島に戦いを挑んできたが、鮫島は敗れてしまう。挑戦者は“サイコ流免許皆伝　猪爪誠”を名乗った。さらに、丸藤亮こと“ヘルカイザー亮”に戦いを挑み、サイコ流とサイバー流の看板を賭けて戦う、と宣言した。この事実を耳にした亮は鮫島や翔の制止を無視して病院から姿を消す。一方、十代は森の中で猪爪を見かける。そこへ亮を探してやってきた翔から、十代に兄探しを依頼される。その頃、亮は猪爪と対峙していたのであった。

猪爪との戦いで傷付いた丸藤亮。亮はその深手を癒すため、病床にあった。その枕元には弟の翔が見守っている。そんな翔を、なぜ、戦いを止めたのか、と亮は責める。もちろん、翔は兄を気遣ってのことである。だが、亮は、自分には異次元でのデュエルで全てを出し切ってしまい、それ以上のデュエルはできない、と言う。しかし、そんな亮の意思とは無関係にデッキが勝手に戦いを求めているのだ。それを聞いた翔は自分がデッキから亮を解放する、と言い病室を飛び出して行った。そして、兄のデッキと対峙する翔であったが……。

万丈目の前に高く積まれた手紙の山。そのどれもが“不合格”を伝えるものだった。
万丈目は、翔や天上院の進路が決まっているのに、自分だけが決まっていないことに焦っていた。おジャマ・イエローは“万丈目グループ”に協力を依頼すれば、と提案するが、万丈目はそれを避け、自力で道を切り開こうとする。そんな万丈目の様子を見ていたクロノス教頭はあることを思い付く。万丈目と教頭が向った先は、エド・フェニックスの元だった。教頭は、万丈目をエドの付き人にして欲しい、と頼む。
エドもその提案を渋々受け入れるのだが……。

最後のＤカードをなくした責任をとってエドは引退することに。そして、その姿を消したのであった。マイクの画策によって、今や万丈目は“おジャ万丈目”としてファンに追いかけられる程の人気者になっていた。だが、そんな万丈目の心に引っかかっているのはエドの行方であった。そんな彼の元に一通の手紙が届く。差出人はエメラルダである。エメラルダはカードを盗んだのはマイクであり、万丈目を利用していることを告げる。そして、マイクはエドと万丈目の対戦を仕組むのであった。

卒業アルバム製作委員会の面々が仕上がったアルバムのマスターメモリーをクロノス教頭に届けにきた。その夜、メモリーを開き、生徒達の画像を見て涙ぐむクロノス。
いつものごとく授業をサボっている十代の元に、剣山とレイがやってくる。彼らは、クロノスが突然、人が変わったように、厳しい授業を始めた、と言う。しかも、小学校レベルの内容で生徒達を苦しめているのだそうだ。さらに、エスカレートしていくクロノスの授業振りを訝る生徒達。果たして、クロノスの真意は……？