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魔法帝から託された任務のため、アスタたち“黒の暴牛”団 が、魔（マナ）の強い力場“強魔地帯（ごうま　ちたい）”がある海辺のリゾート地“ラクエ”にやってきた。ヤミ団長がどこかに出かけているのをいいことに、水着で大はしゃぎの団員たち。そこに目指す強魔地帯“海底神殿”の情報をつかんだヤミ団長が帰ってきた。ヤミ団長の話によると、ラクエの海の底にある海底神殿は、強魔地帯の中でも特に危険な場所のひとつとされ、激しい海流に阻まれ、たどり着くのは簡単ではないという。そこでヤミ団長は、水魔法を使うノエルに重要な役目を与える。

アスタの協力によって記憶にかけられていた“保護魔法（プロテクトまほう）”が解けた白夜の魔眼のメンバーから、「裏切り者の団長がいる」との情報が引き出された。ついに、全団長の前で裏切り者の団長の名が明かされる!!　この前代未聞の大失態といえる状況にショックを受けた魔法帝は、各団長に団員の身辺調査を徹底するよう指示。そして、ほかの団には内密に、“黒の暴牛”団にある任務を言い渡す。

ネアンの町から帰ったアスタとヤミ団長に、魔法騎士団本部に来るようにとの連絡が届いた。本部にやってきたアスタは、“魔法騎士団団長会議”に出席するヤミ団長とわかれ、魔法帝の側近マルクスとともに地下の牢獄へとやってくる。そこにいたのは魔法帝ユリウスと先日とらえた白夜の魔眼のメンバーで、アスタはユリウスから情報収集のための協力を頼まれる。
一方、王都襲撃の際に重傷を負い、こん睡状態が続くフエゴレオン団長を除いた全団長が召集された会議に遅れた“金色の夜明け”団団長のヴァンジャンスを皆が非難する中、ヤミ団長は……？

通報を受け、“銀翼の大鷲”団団長ノゼル、“翠緑の蟷螂”団団長ジャック・ザリッパー、“碧の野薔薇（あお　の　のばら）”団団長シャーロット・ローズレイが、アスタたちのいる洞窟に駆けつけた。三人の団長とサードアイとの桁違いの魔力のぶつかり合いの中、ヤミ団長はリヒトにさらなる攻撃を仕掛けるが、リヒトもこれを予測していた。そこにアスタが割って入る。ところがアスタの“反魔法（アンチまほう）”の剣の一撃を受けたリヒトに異変が!?　そしてリヒトは、アスタのグリモワールと２本の剣について奇妙なことを口走ると……!?

ゴーシュの作戦が功を奏し、何とかリヒトを倒したアスタたち。ヤミ団長は拘束したリヒトを魔法騎士団本部に連行しようとするが、そこに“三魔眼（サードアイ）”と呼ばれる白夜の魔眼で最強の三人が現れた。強敵の出現に、これまでの戦いで疲れ果て、余力の残っていないアスタや魔力の残り少ないゴーシュやフィンラルを戦わせるわけにもゆかず、三人を相手にひとりで立ち向かうことにしたヤミ団長は、己の限界を超えた戦いを覚悟する。

全力のヤミ団長とリヒトの戦いが始まった。そのすさまじい戦いを目にしたアスタは、あまりにも違う自分との差を痛感し、一時、夢を諦めそうになる。だがヤミ団長の言葉で気力を取り戻し、もうひとりの敵ヴァルトスに挑んでゆく！
一方、ケガを負い、治療のため避難していたゴーシュは、“空間魔法”を使うフィンラルに頼んで、アスタやヤミ団長のいる洞窟へと戻りともに戦うことを決める。そんなゴーシュにシスター・テレジアや子供たち、そして、さきほどまで敵だったネージュが託したのは？

「白夜の魔眼・頭首」を名乗るリヒトと、“空間魔法”の使い手ヴァルトスの出現で再び窮地に立たされたアスタたち。そこに応援要請を受けたヤミ団長がフィンラルを伴って現れた。傷ついたアスタたちにかわりリヒトと戦うヤミ団長は、高速で迫るリヒトの“光魔法”をこともなげに避け、すかさず“闇魔法”で攻撃を仕掛けてゆく。相手の気配“氣（き）”を探り、次の攻撃を先読みする戦法を得意とする団長は、戦いを見守るアスタにいきなり「同じことをやってみろ」とムチャなことを言い出し……!?

ゴーシュの“鏡魔法”と相性の悪い“ゲル魔法”を使うサリーと、彼女の“裏魔導具（うらまどうぐ）”によって“泥のバケモノ”と化したバロを見て形成不利と見たゴーシュがマリーだけを連れて逃げ出した。両親の死後、妹を護ることだけにすべてを捧げてきたゴーシュは、「みんなを助けに行って」と説得するマリーの言葉にも耳を傾けようとしない。一方、ゴーシュを欠きシスター・テレジアとふたりで子供たちを護りながら戦わなければならなくなったアスタは、シスターの援護を受けながら必死で戦うが、すさまじいスピードで再生する泥のバケモノに苦戦していた。

アスタたちが、子供たちが囚われている洞窟に駆けつけた。妹に危害を加えた相手に激怒したゴーシュと、魔力を奪われた子供たちの姿を見て怒るアスタは、犯人のバロとネージュの兄弟を追い詰める。そのとき、バロに呼び出された事件の黒幕が現れた。それはアスタにただならぬ興味を抱く白夜の魔眼のサリーだった。
一方、たまたまノエルから今回の事件の報告を受けたセッケは、応援要請のためネアンの町に一番近い黒の暴牛団のアジトを訪れていたが、ヤミ団長をはじめ、個性的過ぎる団員たちに気おされ、用件を伝えることができずにいた……。

何の前触れもなく姿を消した町の子供たち。その中にはレベッカの妹ルカと弟のマルコ、ゴーシュの妹マリーもいた。教会でマリーの世話をしているシスター・テレジアから話を聞き、マリーのことが心配でならないゴーシュは、ほかの子供たちのことを心配するアスタやシスター・テレジアとともに、妹に持たせている“魔導具（まどうぐ）”の鏡に宿ったマナをたどって居場所を探す。だが、子供たちから魔力を奪って高く売りつけることが目的の犯人の魔の手がいよいよマリーにも迫っていた――！