さいやくポケモンたちに歯が立たなかったリコたち。レホールから語られた伝承によると、4匹は「宝の呪いから生まれた」らしい…。さいやくポケモンたちは、なぜ暴れるのか─？そして、4匹がオレンジアカデミーのあるテーブルシティへ向かっているという報せが入る。このままだとオレンジアカデミーが、学園祭が危ない─！！

オレンジアカデミーの学園祭にやってきたリコたち。一方ナヴィは、スター団と出会って意気投合！そんな中、リコたちはレホールから、パルデア地方の各地で起きているおかしな現象の調査を依頼される。それはどれも、大昔に災いを封じ込めたと言われる「封印の祠」の近くで起こっているようで…！？

お供え物を荒らしたポケモンは誰だったのか─？疑問に思うリコたちだったが、ダイアナとモモワロウもキタカミの里にやってきて、一緒にお祭りを回ることに。そこでモモワロウは、ともっこと呼ばれるポケモン・イイネイヌ、マシマシラ、キチキギスと遭遇。実は、かつての仲間だったようで…！？

キタカミの里のお祭りにやってきたライジングボルテッカーズ！ゼイユと再会するリコたちの一方、ナヴィとメタモンは、はじめてのキタカミのお祭りに大はしゃぎ！そんな中、仮面をかぶった不思議な子と出会う─。一緒に遊んで仲良くなるが、その子の正体は、伝説のポケモン・オーガポンで…！？

フリードの誘いでフィールドワークに行くことになったリコたち。同行するのは、世界中をめぐってポケモンの調査をしているウィロー博士！そして、みんなで調査をする中、リコたちはフリードとリザードンが出会ったときの話を聞くことに。それは、フリードがまだ子どもで、リザードンもヒトカゲだった頃のこと…。明かされる、ふたりの出会い──。

メタモンコラボメニューを食べにカフェを訪れたリコとナヴィ。そこに現れたのは、肩にナマコブシとユキハミ、頭にバチンウニを乗せたサラリーマン・ヤカタ！プニプニをこよなく愛するヤカタに誘われ、リコたちはプニプニしたポケモンを愛でる「プニポケ活動」、略して「プポ活」をすることに！？

モトトカゲレース観戦に来たリコたち。そこで、リコはミライドンと、ロイはコライドンと遭遇する…！モトトカゲだと勘違いしたふたりは、食べ物をあげて仲良くなるが、コライドン・ミライドンはレースの音を聞いた途端に走り出して─！巻き込まれる形で、リコとロイもレースに飛び入り参加することに！？

マスカーニャ、ラウドボーン、ウェーニバルと共に、リコがポケモンコンテストに出場することに！コーチを自称するナヴィの特訓を受けて迎えた本番─。会場には、ピカチュウアイドルグループ 「キューティーピカピカ」をはじめ、実力者が集結！そんなライバルたちのステージを見て、不安になるリコだが…。

ウェーニバルとデカヌチャンが睡眠不足！？そんな時、リコたちは、ポケモンのねむりを研究するネロリ博士に出会う。一緒に向かったワカクサ本島にいるカビゴンの力で、ウェーニバルたちを眠らせようとするが、お腹がすいたカビゴンは起きてしまい…。カビゴンをお腹いっぱいにして眠らせるため、みんなで「ぜったいねむりバターカレー」作りに挑戦だ！！

神秘の地「エリア・デルタ」。そこには侵入者を異世界に連れ去る恐ろしいポケモンがいるという…。そして、その正体はメガレックウザ─！？ポケモンジャーナリスト・ソーダヨの誘いで、真相を確かめに向かったリコたち。しかし、摩訶不思議な怪奇現象が、次々に起こり─！？